Biología y comportamiento de Coccotrypes rhizophorae (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae) en propágulos del género Rhizophora

 

Myriam Arias de López

Universidad Espíritu Santo-Ecuador

myriarias@yahoo.com.mx

 

Natalia Molina-Moreira

Universidad Espíritu Santo-Ecuador

 natimolina@uees.edu.ec

natimolina@uees.edu.ec

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

RESUMEN

El género Rhizophora de la familia Rhizophoraceae comprende las especies Rhizophora mangle, R. racemosa y el híbrido natural R. x harisonnii, son plantas vivíparas, cuyos propágulos y raíces áreas tiernas son infestados por el insecto barrenador Coccotrypes rhizophorae. Estudios precedentes indican que cuando los propágulos son barrenados en el área apical, hay mayor mortalidad. Esta investigación tuvo como objetivo estudiar la biología y comportamiento de este insecto. Se utilizó una metodología de infestación artificial y evaluación destructiva diaria, para determinar los días de duración y el comportamiento de cada estado biológico. El tiempo de pre-ovoposición duró en promedio de 6.8 días, la incubación de los huevos 4.8 días, el estado larval 6.8 días, la pupa 7.6 días. Los adultos tenerales o recién nacidos son de color marrón claro, emergen a los 20 días e inmediatamente copulan, las hembras son más grandes que los machos. Las hembras grávidas de color marrón oscuro, inician la infestación de los propágulos haciendo un orificio, luego construyen la cámara de cría donde depositan los huevos, se desarrollan las larvas y pupas, desalojando aserrín por el orificio. Conocer el ciclo biológico de C. rhizophorae es fundamental para el manejo en programas de restauración, puesto que contribuye a establecer métodos de siembra con propágulos libres de infestación.

Palabras claves: Rhizophoraceae, Coccotrypes rhizophorae, biología

 

ABSTRACT

The genus Rhizophora of the family Rhizophoraceae includes the species Rhizophora mangle, R. racemosa, and the natural hybrid R. x harisonnii. They are viviparous plants, whose propagules and aerial roots can be infested by the burrowing insect Coccotrypes rhizophorae. Earlier studies indicate that, when propagules are burrowed into in the apical area, there is higher mortality. The objective of this research was to study the biology and behavior of this insect. An artificial infestation and destructive evaluation method was used daily to determine the days of duration and the behavior of each biological state. The time of pre-oviposition lasted an average of 6.8 days, the incubation of eggs 4.8 days, the larval state 6.8 days, and the pupa 7.6 days. The general adults and newborns are of a clear, brown color, they emerge at 20 days and immediately copulate. The females are larger than the males. The pregnant females are of a dark brown color, and they signal the infestation of propagules in the orifice. Later they construct a growth chamber where they deposit the eggs, from which larva and pupa develop, dislodging sawdust from the orifice. Knowledge of the biological cycle of C. rhizophorae is fundamental for restoration management programs because it contributes to the establishment of sowing methods with propagules that are free from infestation.

 

Key words Rhizophoraceae, Coccotrypes rhizophorae, biology

 

1.    Introducción

Los manglares son dominantes en las costas tropicales y subtropicales del planeta. En América Latina y el Caribe aunque son de gran valor científico, económico, ambiental y sociocultural, está menospreciado, su protección legal es débil y su deterioro ambiental es severo (Yáñez-Arancibla & Lara-Domínguez, 1999). Estos bosques llamados hidrófilos por estar en contacto con cuerpos de agua de origen marino, mezclado en muchos casos con agua dulce, son asociaciones de plantas leñosas y arbustivas establecidas en zonas intermareales, donde reciben nutrientes y energías del suelo y del mar (Spalding, Blasco y Field, 1997; Valverde y Pérez, 2012). Realizan vitales funciones ecosistémicas brindando refugio, sitios de crianza y alimentación a diversos grupos de animales, exportan  materia orgánica, mantienen las cadenas tróficas marino costeras, son sumideros de carbono, protegen la banda costera de marejadas y tormentas tropicales, controlan la contaminación orgánica a través de la filtración de nutrientes (Astrálaga, 2006). Pertenecen a 8 familias, 12 géneros y alrededor de 80 especies, siendo los géneros predominantes Rhizophora, Avicennia, Bruguiera y Sonneratia (Smith y Smith, 2007; Bodero y Robadue, 1995).

El género Rhizophora de la familia Rhizophoraceae comprende las especies Rhizophora mangle, R. racemosa y R. x harisonnii híbrido natural, son plantas vivíparas y estas especies junto con Avicennia germinans y Laguncularia racemosa son conocidos como manglares mayores (Cornejo, 2014). Las especies vivíparas son más utilizadas en restauración de manglares porque los propágulos germinan antes de caer de la planta madre y pueden sembrarse directamente, en las áreas donde se desea recuperar la cubertura de manglares (Ye, et al. 2006). En Ecuador, se ha registrado la pérdida de 55,738.77 hectáreas de manglar correspondiente al 27.33% de su cobertura, en un periodo de 37 años, desde 1969 hasta el 2006 (Molina-Moreira et al 2015).  A la fecha Ecuador cuenta con 161,000 hectáreas de manglar (Ministerio del Ambiente del Ecuador, 2018). Como en muchos países tropicales, los manglares de Ecuador enfrentan muchos problemas de asentamientos humanos, conversión en actividades de ganadería, agricultura y acuicultura, principalmente, causando cambios irreversibles (Cornejo, 2014; Bodero y Robadue, 1995). También ha sido evidente el ataque de insectos plagas y enfermedades (Molina, et al.2000).

Uno de los insectos plaga que afecta los propágulos del género Rhizophora  antes  y  después de su dispersión en las áreas de manglares, es una pequeña broca identificada taxonómicamente como Coccotrypes  rhizophorae, (Hopkins, 1915) pertenece al  orden Coleoptera, familia Curculionidae, subfamila Scolytinae (Molina et al, 2000, Martínez-Zacarías et al, 2017).

Coccotrypes rhizophorae actúa como parásito obligado, su presencia puede depender de factores ambientales como la humedad, iluminación, salinidad, entre otros; causando daño e incluso la muerte de los propágulos y plántulas de R. mangle, pudiendo afectar la resiliencia del ecosistema (Woodruff, 1970). Este insecto es originario de Indonesia y por medio de corrientes marinas los propágulos infestados fueron dispersados  al continente americano, especialmente a Florida y las Islas Galápagos en Santa Cruz e Isabela (Wood, 1982) causando severas mortalidades en los propágulos de estas plantas (Ministerio de Ambiente, 2018). 

Se ha registrado infestando manglares en Costa Rica, Perú, Ecuador, México, y Estados Unidos (Sousa, et al. 2003); sin embargo, aún falta describir los estados de desarrollo de la especie Coccotrypes rhizophorae en los propágulos del género Rhizophora.

Las especies del género Rhizophora son susceptibles a la depredación de sus propágulos por artrópodos ya sean lepidópteros o coleópteros los cuales pueden reducir la calidad y el número de plántulas en su fase de establecimiento (Cannicci et al, 2008). La familia Curculionidae, subfamilia Scolytinae se caracterizan por ser especies de tamaño muy pequeño (máximo 5 mm) localizadas en ramas, troncos, raíces, propágulos y plántulas,  donde por medio de un orificio que realiza la hembra, se introduce para construir galerías destruyendo el tejido que resulta fundamental para el desarrollo, establecimiento y supervivencia de los mismos (Wood et al, 1991; Proffitt et al, 2005).

La clasificación taxonómica de Coccotrypes rhizophorae (Hopkins 1915) es la siguiente:

Dominio: Eukarya

 Reino: Animalia

  Phyllum: Arthropoda

   Clase: Insecta (Linnaeus, 1758)

    Orden: Coleoptera (Linnaeus, 1758)

     Familia: Curculionidae (Latreille, 1802)

      Subfamilia: Scolytinae (Latreille, 1804)

       Tribu: Dryocoetini  (Lindemann, 1877)

         Género: Coccotrypes (Hopkins, 1915)

          Especie: rhizophorae (Hopkins, 1915)

 

Los nombres sinónimos de Coccotrypes rhizophorae (Hopkins 1915) son: Poecilips rhizophorae (Hopkins 1915), Spermatoplex rhizophorae (Hopkins 1915), Dendrurgus rhizophorae (Eggers 1923), Thamnurgides nephelii (Eggers 1936), Thamnurgides shanorum (Beeson 1939).

 

El escarabajo Coccotrypes rhizophorae es un parásito obligado que puede causar la mortalidad de propágulos y plántulas de R. mangle, moldeando la estructura de sus poblaciones. Los estudios precedentes indican que cuando los propágulos son barrenados en el área apical, hay mayor mortalidad, por la temporada del año y por las características de la zona en donde se encuentre la infestación (Martínez-Zacarías et al, 2017). De manera general se menciona, que los huevos son depositados individualmente o en pequeños grupos, para luego pasar por los distintos estadíos biológicos de larva, pupa, adulto. Este proceso generalmente dura de 20 a 90 días y al finalizar, la hembra se traslada a material nuevo. Según su biología, la mayor parte de las especies de la sub familia Scolytinae pueden soportar temperaturas entre10 a 38oC (Wood, 1982).

Conocer el ciclo biológico de Coccotrypes rhizophorae es fundamental para el manejo en programas de restauración de manglares, puesto que contribuye a establecer métodos de siembra con propágulos libres de infestación. Por lo expuesto esta investigación tuvo como objetivo estudiar la biología y comportamiento de C. rhizophorae en propágulos del género Rhizophora.

Estudio del ciclo biológico de Coccotrypes rhizophorae mediante infestación artificial y evaluación destructiva

Se realizó en el laboratorio de la Escuela de Ciencias Ambientales, de la Universidad de Especialidades Espíritu Santo, ubicada en el cantón Samborondón, provincia de Guayas-Ecuador, durante los meses de mayo y junio del 2018. La temperatura promedio fluctuó entre 25 ̊C y 26.4 ̊C, y la humedad relativa entre 89% y 95% (INHANI, 2018). Se escogieron 220 propágulos sanos del género Rhizophora en el Parque Histórico Guayaquil, se hidrataron para mantenerlos vivos, en recipientes con agua purificada, las raíces se lavaron semanalmente y se cambió el agua. En cada propágulo se realizó un corte de bisel de 1 cm y se hizo un pequeño orificio, creando una cámara para infestación artificial, donde se colocaron de dos a cuatro adultos y se cubrió con masking tape. Se seleccionaron 10 propágulos infestados al azar por día y para evaluarlos se destruyó la cámara de cría, se observó el desarrollo del insecto con lupas y estéreo microscopio sobre un lienzo negro. Se registró en días, la duración de los estadíos biológicos: huevo, larva, pre-pupa, pupa, adulto y su comportamiento (Fig.1 Tab.1).

Figura 1. Métodos de infestación artificial y evluación destructiva para el estudio del ciclo biológico de Coccotrypes rizophorae en propágulos del género Rhizophora

 

Tabla 1. Biología de Coccotrypes rhizophorae (Hopkins, 1915)

 

 

Pre-ovoposición.- Entre uno y dos días después de la infestación artificial, los adultos con sus mandíbulas, ya habían construido el orificio a través del cual excretan el aserrín y sus  heces fecales. La expulsión del aserrín es para la construcción de las cámaras de ovoposición, de alimentación de los adultos y desarrollo de los estados inmaduros del insecto, especialmente las larvas.El tiempo de pre-ovoposición dura mínimo  cinco y máximo ocho días, con un valor promedio de 6.8 días, tiempo en el cual construye la cámara para depositar los primeros huevos, a una distancia de 1 a 3 cm del orificio de entrada. A medida que hacen más profundas las cámaras dentro del propágulo, los adultos llevan los huevos a la parte más interna (Tab.1, Fig.2).

Huevo.- Los huevos tienen forma ovoide, color blanco, transparente y brillante, miden 1 mm. La hembra los coloca en grupos de 5, 10 hasta 20. La incubación dura mínimo cuatro  y máximo cinco días, con un promedio de 4.8 días (Tab.1, Fig.2).

Larva.- Las larvas neonatas son de color blanco, ápodas y el cuerpo tiene forma de ``C``, miden 1 mm y permanecen agrupadas junto a los huevos que están próximos a eclosionar. El cuerpo toma una coloración rosada, a medida que se van alimentando, y al final del estado larval miden 3 mm. Se alimentan del tejido aerenquimático endospérmico, especialmente del floema que es la parte más blanda, sin llegar a la corteza.  Este estado dura mínimo 5 y máximo 9 días con un promedio de 6.8 días. Durante todo el desarrollo larval permanecen agrupadas, y son los adultos son guardianes y se encargan de ayudarles a excavar y evacuar el excremento en forma de aserrín, a  través de los orificios. Las galerías donde están alojadas llegan a medir entre 3 a 5 cm de longitud (Tab.1, Fig. 2).  Pre-pupa.- Las larvas dejan de alimentarse, evacuan todo el alimento de sus intestinos y se convierten en pre-pupas. Se caracterizan por ser de color blanco, no se mueven y  fácilmente son desplazadas por las larvas vecinas. En este estadío miden 3 mm y  dura un día (Tab.1, Fig. 2).

 

Pupa.- La pre-pupa  muda y se convierte en pupa exarata de color blanco, que se caracteriza por presentar todos sus apéndices locomotores, cabeza, tórax y abdomen bien definidos, tienen mucha movilidad, especialmente el abdomen. A medida que transcurren los días, las puntas de las alas  toman una coloración ligeramente gris, posteriormente tornan de color marrón muy claro. Este estadío dura mínimo siete y máximo de nueve días, con un valor promedio de 7.6 días (Tab.1, Fig.2).  Adulto.- Los adultos tenerales o recién nacidos, aún no tienen la cutícula  completamente endurecida y colorida, emergen desde un mínimo de 18 días hasta un máximo de 22 días, en promedio 20.1 días. Son de color marrón claro, la hembra es más grande mide 3mm y  el macho es más pequeño mide 2mm. A medida que transcurren los días, las hembras cambian la coloración a marrón oscuro. Los machos no cambian de color (Tab.1, Fig.2).

 

Figura 2. Ciclo biológico de Coccotrypes rhizophorae: A: Orificios de salida del aserrín, B: cámara de cría, C: huevos, D: larvas neonatas, E: larva escarabeiforme, F:prepupa, G:pupa, H. pupa con alas oscuras. I. adultos tenerales hembra y macho. J: adulto.

 

Comportamiento

 

Cópula: hembra y machos tenerales nacen maduros sexualmente, la proporción de hembras es mayor que los machos, estos persiguen las hembras hasta lograr la cópula, dentro de la cámara de cría. Las hembras grávidas abandonan las cámaras de cría, haciendo nuevos orificios para volar e infestar otros propágulos, mientras que, los machos mueren dentro de la cámara, después de la cópula. Las hembras quedan a cuidado de las crías y se las denomina adultos guardianes. Con las patas traseras, van empujando y desalojando el aserrín hacia el exterior del orificio, así aumentan el tamaño de la cámara de cría. Con la parte terminal del abdomen y con los élitros, cubren la entrada del orificio, para proteger a sus crías. El orificio de entrada se mimetiza con las lenticelas del propágulo, por lo que no es fácil detectar la infestación inicial, que si es visible después de dos o tres días, cuando los adultos empiezan a construir la cámara de cría, desalojando un aserrín conformado por las excretas de ellos y de las larvas (Fig. 3). Dentro de las cámaras de cría, se encuentran los adultos, pupas, pre-pupas, larvas de diferentes tamaños y huevos. La ovoposición de las hembras tiene forma de una masa, que se va conformado a diario, con las posturas sucesivas, que pueden llegar a acumular más de 20 huevos. Este insecto también cumple todo su ciclo biológico, en las raíces nuevas de mangles del género Rhizophora, donde se observaron orificios de entrada. Cuando se colectaron raíces y se disectaron se encontraron todos los estadíos de desarrollo del insecto, igual que en los propágulos (Fig. 3).

Figura 3. Comportamiento de Coccotrypes rhizophorae. A: adulto cubriendo orificio con los élitros. B: orificio de ingreso cubierto de aserrín cerca de una lenticela, C: adultos tenerales en cámara de cría, D: huevos con larva recién eclosionada. E: raíz de Rhizophora infestada con C. rhizophorae, F: diferentes estadíos de desarrollo de C. rhizophorae.  

 

Consideración final

Conocer el ciclo de C. rhizophorae es fundamental para obtener propágulos sanos, con fines de restauración de la cobertura vegetal con las especies de Rhizophora racemosa, R. mangle y R. x harrisonii, debido a que, la infestación del propágulo, es visible entre dos a tres días después del ingreso del adulto para construir la cámara de cría. El aserrín que expulsan por los orificos de entrada es la evidencia de la infestación. Por lo expuesto se recomienda: colocar los propágulos en agua sumergiendo la parte radical, para observar y controlar la infestación antes de sembrarlos en el área definitiva. Cuando el porcentaje de infestación es bajo y en el área radical del propágulo, colocarlos en agua ayuda a la sobrevivencia, porque mueren los insectos.

 

Referencias bibliográficas

Astralaga, M.   (2006). La Convención Ramsar y los Ecosistemas de manglar, disponible en, http://.ramsar.org/sites/default/files/documents/pdf/speech/speech_campeche_manglares2006.pdf

Bodero, A., Robadue, D. (1995). Estrategia para el Manejo del Ecosistema de Manglar, Ecuador. En Ochoa, M., editor. Manejo Costero Integrado en Ecuador.  Fundación Pedro Vicente Maldonado. Guayaquil, Ecuador: Programa de Manejo de Recursos Costeros.

Cannicci S., Burrows D., Fratini S., Smith III T., Offenberg J., Dahdouh-Guebas F. 2008. Faunal impact on vegetation structure and ecosystem function in mangrove forests: A review. Aquatic Botany: 89: pp. 186–200.

Cornejo, Xavier (ed.). (2014). Plant of the South American Mangrove Swamps. Publicaciones del Herbario GUAY. Facultad de Ciencias Naturales de la Universidad de Guayaquil.

INAMI.  2018.   Boletín meteorológico, número 107-18.

Martínez-Zacarías, A. A., Chamorro-Florescano, I. A.,  Pech-Canché, J.M.,   Alanís-Méndez, J.L., Basáñez-Muñoz, A. J.   2017.  Propágulos de Rhizophora mangle (Rhizophoraceae) barrenados por Coccotrypes rhizophorae (Coleoptera: Curculionidae) en el manglar de Tumilco, Veracruz, México. Rev. biol. trop vol.65 n.3 San José Jul./Sep. http://dx.doi.org/10.15517/rbt.v65i3.29451 

Ministerio del Ambiente del Ecuador (2018). Noticias. Conversatorio en conmemoración del Día Internacional de Conservación del Ecosistema de Manglares. Disponible en: http://www.ambiente.gob.ec/conversatorio-en-conmemoracion-del-dia-internacional-de-conservacion-del-ecosistema-de-manglares/

Molina, R., Zambrano, R., Arias, M., & Vivas.  (2000).  Diagnóstico sobre la reforestación de manglar e identificación de insecto plaga y enfermedades en el Parque Histórico Guayaquil: Fundación Ecológica Rescate Jambelí.

Molina-Moreira, N. Lavayen Tamaño, J & Fabara-Suárez. M. 2015. Árboles de Guayaquil. Samborondón. Universidad Espíritu Santo-Ecuador. 280 pp.

Proffitt, C. E., & Devlin, D. J. (2005). Long-term growth and succession in restored and natural mangrove forests in southwestern Florida. Wetlands Ecology and Management, 13(5), 531-551.

Smith, T. y R. Smith.  2007.  Ecología. 6a Edición Pearson Educación, S.A, Madrid,  pp. 776

Sousa, W. P., Quek, S. P., & Mitchell, B. J. (2003). Regeneration of Rhizophora mangle in a Caribbean mangrove forest: interacting effects of canopy disturbance and a stem-boring beetle. Oecologia, 137(3), 436-445.

Spalding, M.D., Blasco, F. & Field, C.D. (eds).  1997.  Word mangrove atlas. International Society for Mangrove Ecosystems, Okinawa 903-01, Japan.  Pp.  178

Valverde, F.M. y J. Pérez. 2012.  La Biodiversidad Vegetal como Capital Natural de la Sostenibilidad en la Costa Ecuatoriana. Primera edición. Programa editorial de la M.I. Municipalidad de Santiago de Guayaquil.  pp. 97.

Woodruff, R (1970). A mangrove borer, Poecilips rhizophorae (Hopkins) (Coleoptera: Scolytidae). Florida Dept. Agric. Ent. Circ. 98:1-2.

Wood, S. L. (1982). The Bark and Ambrosia Beetles of North and Central America (Coleoptera: Scolytidae), a Taxonomic Monograph [pp. 159–167] Brigham Young University. Provo, Utah, United States of North America.

Wood, S.L.; Stevens, G.C.; Lezama, H.J. 1991. Los Scolytidae de Costa Rica: Clave de generos y de la subfamilia Hylesinae (Coleoptera). [The Scolytidae of Costa Rica: Key to genera and to the subfamily Hylesinae (Coleoptera). 39: 125-148.

Yáñez–Arancibia, A. y A. L. Lara–Domínguez, 1999. Los manglares de América Latina en la encrucijada, p. 9-16. In: A. Yáñez–Arancibia y A. L. Lara–Domínquez (eds.). Ecosistemas de Manglar en América Tropical. Instituto de Ecología A.C. México, UICN/ORMA, Costa Rica, NOAA/NMFS Silver Spring MD USA. 380 pp.

Ye, Y., Weng, J., Lu, C.Y. & Chen, G. C.2006. Mangrove biodiversity restauration. Acta Ecológica Sínica. 1243-1250 Vol. 26: 1243-1250